山东省微山县动物粪便中产志贺毒素大肠埃希菌血清型鉴定及耐药性

·70·中华预防医学杂志2017年1月第51卷第1期Chin J Prev Med，January2017,Vol.51,No.1

·论著·山东省微山县动物粪便中产志贺毒素

大肠埃希菌血清型鉴定及耐药性分析

邵纯纯胡彬毕振旺寇增强房明陈保立毕振强

【摘要】目的分析山东省微山县动物粪便中的产志贺毒素大肠埃希菌（STEC）的血清型及耐药状况。方法于2015年9月，采集山东省微山县共500份新鲜动物粪便样本（猪粪便145份，牛粪便

140份，羊粪便130份，鸡粪便61份，鸭粪便10份，狗粪便8份，鹅粪便6份），从中共分离出16株

STEC。采用血清凝集试验对STEC分离株进行血清分型，采用抗菌药物敏感性试验探讨其药敏性及

耐药性。采用PCR方法检测四环素类耐药基因（tetA、tetB、tetC、tetD）以及β-内酰胺类耐药基因

（blaSHV-1、blaCTX-M、blaTEM）共7种耐药基因。结果16株STEC中，13株来自猪粪便样本，2株来

自牛粪便样本，1株来自羊粪便样本。O157:H7型STEC为2株，非O157型STEC为14株;非O157型

STEC的血清型分布较为分散。在检测的16种抗生素中，对萘啶酸、强

力霉素、阿奇霉素、四环素、链霉素、氯霉素等8种抗菌药的耐药率分别为12/16、11/16、11/16、9/16、

9/16、9/16、8/16、8/16，对萘啶酸耐药率最高（12/16），（11/16、

11/16），对头孢吡肟、亚胺培南均不耐药。16株STEC中15

株5株，四重、五重耐药菌株各4株，六重、七重耐药菌株各1株。16株分离菌株中共检测出3种耐药

基因，分别为tetA、tetB、tetC。结论从微山县分离出的STEC菌株血清型多样且分布较为分散，对常

见抗生素具有多重耐药性，血清型复杂性及出现多重耐药性可能与菌株变异有关。

【关键词】产志贺毒素大肠杆菌；血清分型；耐药

基金项目：国家科技重大专项（2013ZX10004-203-002）

Serotype identification and antibiotic susceptibility of Shiga toxin-producing Escherichia coli in the

Weishan area in Shandong Province,China Shao Chunchun*,Hu Bin,Bi Zhenwang,Kou Zengqiang,

Fang Ming,Chen Baoli,Bi Zhenqiang.*Department of Epidemiology and Health Statistics,School of Public

Health,Shandong University,Jinan250012,China

Corresponding author:Bi Zhenqiang,Email:bzq63@8e7ee2e005a1b0717fd5360cba1aa81144318fe0

【Abstract】Objective To determine the serotypes and drug resistance profiles of Shiga

toxin-producing Escherichia coli(STEC)in animal stools from the Weishan area in Shandong Province,

China.To provide the basis for further study.Methods Five hundred animal stool samples(from pigs,

cattle,sheep,dogs and birds)were collected from the Weishan area and STEC strains were isolated from

these samples.Strains were serotyped by a serum agglutination test,and their drug resistance profiles were determined through antimicrobial sensitivity experiments.In this study,PCR was used to detect tetracycline resistance genes(tetA,tetB,tetC,tetD)and beta-lactam resistance genes(blaSHV-1,blaCTX-M,blaTEM).

Results Sixteen strains of STEC were isolated from animal stool samples.Thirteen strains were isolated

from pig stool samples,two from bovine stool samples and one from a sheep stool sample.Two of the strains

were identified as E.coli O157:H7,and other14strains were non-O157STEC of different serotypes. Antimicrobial sensitivity experiments showed that15of the strains were multidrug resistant.The rates of resistance were as follows:nalidixic acid(12/16strains),sulfisoxazole(11/16),trimethoprim and sulphame-thoxazole(11/16),doxycycline(9/16),azithromycin(9/16),tetracycline(9/16),chloramphenicol

(8/16)and streptomycin(8/16).Therefore,nalidixic acid showed the highest rate of resistance among the

strains,followed by trimethoprim and sulphame-thoxazole,and sulfisoxazole.Resistance to cefepime or imipenem was not detected.In total,three types of drug resistance genes(tetA,tetB and tetC)were detected

DOI：10.3760/cma.j.issn.0253-9624.2017.01.014

作者单位：250012济南，山东大学公共卫生学院流行病与卫生统计学研究所（邵纯纯、毕振强）；山东省疾病预防控制中心细菌性传染病防制所山东省传染病预防控制重点实验室（胡彬、毕振旺、寇增强、房明、陈保立、

毕振强）

通信作者：毕振强，Email：bzq63@8e7ee2e005a1b0717fd5360cba1aa81144318fe0

万方数据

中华预防医学杂志2017年1月第51卷第1期Chin J Prev Med，January2017,Vol.51,No.1·71·among the16strains.Conclusion The results showed that STEC strains isolated from animals in the

Weishan area were of a range of serotypes.The16strains of STEC isolated from animal stools in this area

were resistant to a number of antibiotics,with many strains displaying multidrug resistance.

【Key words】Shiga toxin-producing Escherichia coli;Serotyping;Drug Resistance

Fund program:National Science and Technology Major Project(2013ZX10004-203-002)

产志贺毒素大肠埃希菌（Shiga toxin-producing Escherichia coli,STEC）是产1种及以上志贺毒素

(Shiga toxin,STX)的大肠埃希菌的总称，是重要的食源性病原菌，可引起水样腹泻、出血性肠炎、溶血性尿毒综合征等病死率高的疾病[1]。WHO已将其列入新型食源性致病菌。

据统计，在患者体内已经分离出了472种血清型的STEC[2]。其中O157:H7是典型的致病血清型，但近年来在某些地区，非O157型STEC菌株比O157型STEC菌株在腹泻或溶血性尿毒症综合征患者体内更加常见，2011年5月，德国出现一起由O104:H4感染引起的暴发疫情，且随后波及法国等其他欧洲国家，非O157型的STEC菌株的重要性也日渐被人们关注[3]。

抗生素药物在人类临床治疗、农业、畜牧业生产等领域的广泛使用，使细菌耐药已经成为世界性的公共卫生难题。目前，大肠埃希菌已经被确定为耐药性检测的指示菌株[4]，因此，及时准确地了解产志贺毒素大肠埃希菌对常用抗生素的耐药性，并检测其携带的耐药基因，可以为临床用药提供相应信息，并对相关疾病的预防具有重要意义。

材料与方法

一、材料

（一）菌株来源

于2015年9月，以山东省微山县为研究场所，采用随机数字表法抽取5个符合条件的村落（村内养殖家畜家禽农户数量较多，且地理位置散在分布于微山县各个方向）。通过与当地兽医站医生联系，获取养殖家畜、家禽农户数量较多的农户名单，采用随机数字表法抽取20户，入户采集农户家中散养家畜或家禽的新鲜粪便，每户采集5份，共采集500份新鲜动物粪便样本（猪粪便145份，牛粪便140份，羊粪便130份，鸡粪便61份，鸭粪便10份，狗粪便8份，鹅粪便6份），从中共分离出16株STEC。

（二）试剂

增菌液EC肉汤（北京陆桥技术有限公司）、脑心浸液琼脂培养基（英国Oxoid公司）、大肠埃希菌O及H抗原全套血清（丹麦血清学研究所）、革兰阴性菌生化鉴定卡(法国BioMérieux公司)、药敏MIC 试剂盒（上海星佰科技发展有限公司）、Tris-HCl缓冲液、EDTA、5×Tris-硼酸（TBE）（北京索莱宝科技有限公司）、限制性内切酶NotⅠ和XbaⅠ[宝生物工程（大连）有限公司]、蛋白酶K（德国Merck公司）、SeaKem Gold琼脂糖（瑞士Lonza公司）。

（三）仪器

2720Thermal Cycler PCR仪（美国Applied Biosystems公司）、毛细管电泳仪（德国QIAGEN公司）、FluorChem FC2凝胶成像仪（美国Alpha Innotech公司）、凝胶电泳仪（美国Bio-Rad公司）、恒温培养箱（德国Binder公司）、恒温水浴箱（美国PolyScience公司）。

二、方法

（一）样本采集、保存及运输

用灭菌的采样拭子取新鲜动物粪便适量加入含15ml增菌液的成品采样管中，冷链运输回实验室，37℃过夜培养后，4℃保存，并尽快处理。

（二）STEC菌株的分离鉴定

取1ml增菌液加入1.5ml EP管中，以200rpm 低速振荡2min，取上清16000×g高速离心1min，弃去上清，沉淀物加入100μl纯水，煮沸10min并离心，上清液用于模板。取一环上清模板直接划线接种于ECC培养基中，在37℃过夜培养后，随机挑取10个蓝色或无色菌落，由传统的PCR方法检测stx1、stx2毒力基因。详见表1。对携带stx1、stx2基因的阳性菌株再进行生化鉴定。

（三）血清型鉴定

O血清型的鉴定首先用O抗原特异性引物PCR扩增测序，根据序列比对结果初步判定型别[5]。然后以O血清套装确认PCR得出的结果。H 血清型的分型首先采用fliC基因全长引物（表1）PCR扩增后测序，根据序列比对结果初步判定型别，后以H抗原诊断血清复核[6]。

（四）耐药性分析

1.抗菌药物敏感性检测：根据美国临床和实验室标准协会（Clinical and Laboratory Standards Institute,CLSI）推荐的抗菌药物敏感性试验执行标

万方数据

·72·中华预防医学杂志2017年1月第51卷第1期Chin J Prev Med，January2017,Vol.51,No.1

表1产志贺菌毒素大肠埃希菌毒力基因的引物序列、

退货温度及片段大小

毒力基因flic

上游引物下游引物stx1

上游引物下游引物stx2

上游引物下游引物

引物序列

ATGGCACAAGTCATTAA TACCCAAC CTAACCCTGCAGCAGAG

ACA

AAATCGCCATTCGTTGAC TACTTCT TGCCATTCTGGCAACTCG CGATGCA

CAGTCGTCACTCACTGGT TTCATCA GGATATTCTCCCCACTCT

GACACC

退火温度

（℃）

55

57

57

片段大小

（bp）

1300~2100

370

283

准M100-S20[7]，利用微量肉汤稀释法对环丙沙星、

链霉素、氨苄西林、氯霉素、

复方磺胺

萘啶酸、阿莫西林-克拉维酸钾、头孢曲松、强力霉素、庆大霉素、阿奇霉素、四环素、头孢西丁、头孢吡肟、亚胺培南等16种、7类常用抗生素进行试验及结果判读，质控菌株为大肠埃希菌

ATCC25922（由中国疾病预防控制中心提供）。加样后药敏板经20h孵育后，肉眼判读的方法对药敏板进行读数，经数据分析得到最低抑菌浓度（minimum inhibitory concentration，MIC），并根据CLSI的相应标准获得敏感（susceptible,S）、中度敏感（intermediate,I）和耐药（resistance,R）的结果。

2.超广谱β-内酰胺酶（Extended Spectrum Beta-Lactamases，ESBLs）确认试验：参照CLSI推荐的双纸片扩散法，以头孢噻肟（30μg）、头孢噻肟(30μg)＋克拉维酸（10μg）；头孢他啶（30μg）、头孢他啶+克拉维酸（30μg/10μg）两对药敏纸片在水解酪蛋白胨琼脂（Mueller-Hinton，MH）平板上抑菌圈的比较判定。大肠埃希菌ATCC25922和肺炎克雷伯菌ATCC700603分别作为阴性和阳性质控菌。

3.耐药基因PCR检测：采用PCR方法检测7种致病性大肠埃希菌中常见的耐药基因。参照文献（表2）报道序列设计7对耐药基因特异性PCR引物，包括四环素类耐药基因（tetA、tetB、tetC、tetD）和β-内酰胺类耐药基因（blaSHV-1、blaCTX-M、blaTEM）。见表2。PCR反应条件为：95℃预变性5min，94℃变性30s，按各引物退火温度退火30s，72℃延伸2min，35个循环，72℃延伸10min。

表2产志贺毒素大肠埃希菌耐药基因的引物序列、

退火温度及片段大小

耐药基因

tetA

上游引物

下游引物

tetB

上游引物

下游引物

tetC

上游引物

下游引物

tetD

上游引物

下游引物

bla-TEM

上游引物

下游引物

bla-SHV1

上游引物

下游引物

bla-CTX-M

上游引物

下游引物

引物序列

GCTACATCCTGCT

TGCCTTC

CATAGATCGCCGT

GAAGAGG

TACGTGAATTTAT

TGCTTCGG

ATACAGCATCCAA

AGCGCAC

CTTGAGAGCCTTCA

ACCCAG

ATGGTCGTCATCTA

CCTGCC

GGAATATCTCCCGG

AAGCGG

CACATTGGACAGTG

CCAGCAG

TCGGGGAAATGTGCG

GGAATAAGGGCGACA

TGATTTATCTGCGGG

ATACG

TTAGCGTTGCCAGTG

CTCG

TTGTTAGGAAGTGTG

CCGCTATGGC

GCTAAGCTCAGCCAG

TGACA

退火温度

（℃）

58

58

60

60

50

55

60

片段大小

（bp）

210

246

418

187

195

100

321

参考

文献

[8]

[8]

[8]

[9]

[10]

[10]

[11]

结果

一、基本情况

16株STEC菌株中13株来自猪粪便样本，2株来自牛粪便样本，1株来自羊粪便样本。生化鉴定结果均为大肠埃希菌。16株STEC均只携带stx2基因。详见表3。

二、血清型鉴定

16株STEC菌株中有2株鉴定为O157:H7菌株。其余14株非O157型STEC菌株血清型分布分散，O65:H9和O77:H30两种血清型菌株各两株，其余菌株血清型各不相同。其中有一株未鉴定出单价O血清型，仅鉴定出多价血清型为O pool10。有两株鉴定发现同时有两种O单价血清凝集，另有3株未鉴定出H血清型。见表3。

万方数据

中华预防医学杂志2017年1月第51卷第1期Chin J Prev Med，January2017,Vol.51,No.1·73·

表316株产志贺毒素大肠埃希菌来源及其

毒力基因携带和血清型情况

菌株编号1

2

3

4

5

6

7

8

9

10 11 12 13 14 15 16来源

牛

羊

猪

猪

猪

猪

猪

猪

猪

猪

猪

猪

牛

猪

猪

猪

毒力基因

stx2

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+

+

stx1

-

-

-

-

-

-

-

-

-

-

-

-

-

-

-

-

血清型

O

O157

O157

O77

O44

O20、O60

多价10

O110

O114

O20

O65

O65

O77

O177

O8

O86

O110、O113

H

H7

H7

H30

H30

H30

H30

HNT

H27

H27

H9

H9

H30

HNT

HNT

H32

H30

注：HNT：未检测出H血清型分型结果；“+”表示携带该基因，“-”表示不携带该基因

三、耐药性分析

（一）抗菌药物敏感性检测及ESBLs确认试验

16株STEC分离株对16

耐药，见表4。对萘啶酸、

复方磺胺甲

强力霉素、阿奇霉素、四环素、链霉素、氯霉素等8种抗菌药的耐药率分别为12/16、11/16、11/16、

9/16、9/16、9/16、8/16、8/16，对头孢吡肟、亚胺培南的耐药率为0

。16种抗菌药物对萘啶酸耐药率最高，为12/16，耐药率均为11/16。16株STEC中其中三重耐药菌株5株，四重、五重耐药菌株各4株，六重、七重耐药菌株各1株。详见表4。ESBLs确认试验显示，16株STEC均为阴性，产酶率为0。

（二）耐药基因PCR检测

7种检测的耐药基因中，共检测出3种基因阳性，全部为四环素类耐药基因，分别为tetA、tetB、tetC。其中携带tetA基因的12株，携带tetB基因1株，携带tetC基因6株。β-内酰胺类耐药基因全部为阴性。2株O157:H7血清型STEC均只携带tetA 基因。9株对四环素耐药STEC菌株中，携带tetA基因为9株，同时携带tetC基因为6株；9株对强力霉素耐药的菌株中，携带tetA基因为7株，携带tetC基因为5株；对四环素和强力霉素均耐药的6株菌株中，全部携带tetA基因，5株同时携带tetC基因。

讨论

本研究结果显示，反刍动物，尤其是奶牛、绵羊、山羊，是STEC主要宿主来源。而本次研究证实了猪、牛、羊是STEC的自然宿主，其中猪粪便样本中的STEC分离率最高，其次为牛粪便样本。2株O157:H7型菌株分别分离自牛和羊粪便样本。1999年在与采样地点微山县接壤的江苏省淮

表416株产志贺毒素大肠埃希菌的药敏试验结果

菌株编号1

2

3

4

5

6

7

8

9

10

11

12

13

14

15

16环丙

沙星

S

S

S

S

R

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

链霉素

R

R

S

I

R

I

R

I

I

R

S

R

R

S

R

I

氨苄

西林

I

R

S

S

R

S

R

S

S

R

S

I

I

I

S

S

氯霉素

R

R

S

S

R

I

R

R

R

R

I

I

I

I

R

S

S

S

R

R

R

R

R

R

R

S

R

R

S

S

R

R

S

S

R

R

R

R

R

R

R

R

S

R

S

S

R

R

萘啶酸

S

S

R

R

R

R

S

R

R

R

R

R

S

R

R

R

阿莫西林-

克拉维酸钾

S

S

S

S

R

S

R

S

S

S

S

S

S

S

S

S

头孢

曲松

S

R

S

S

S

S

R

R

S

R

S

S

S

S

S

S

强力

霉素

S

S

R

R

R

I

R

R

I

R

S

R

S

R

I

R

庆大

霉素

S

S

S

S

R

S

R

S

S

S

S

S

S

S

S

R

阿奇

霉素

R

R

I

I

I

R

I

R

I

R

R

R

R

R

I

I

四环素

S

S

R

R

R

R

R

R

R

I

S

I

S

I

R

R

头孢

西丁

S

R

S

S

S

S

S

S

S

R

S

S

S

S

S

S

头孢

吡肟

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

亚胺

培南

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

S

注：S：敏感；I：中度敏感；R：耐药万方数据

·74·中华预防医学杂志2017年1月第51卷第1期Chin J Prev Med，January2017,Vol.51,No.1

北地区曾发生过一起O157:H7大肠埃希菌爆发疫

情，疫情发生在农村，外环境标本检测到猪、牛、羊

和鸡粪便中均有致病菌[12]，为此2000年原卫生部发

布了《全国肠出血性大肠杆菌O157:H7感染性腹泻

监测方案（试行）》，加强了中国重点地区的O157:

H7的监测工作[13]，本研究检出了2株此类菌株，后

续工作中可与历史菌株进行比较，探寻菌株间的亲

缘关系，为监测工作积累实验室数据。本次研究

中，非O157型STEC的检出率远高于O157:H7型

STEC。目前国际上报道的非O157型STEC菌株的

主要血清型为O26、O111、O103、O145、O91、O113、

O128和O118等[14]。本研究的16株STEC的血清型

分布较分散，主要血清型与国外报道具有一定差

异，血清型复杂性可能与菌株变异有关，提示应进

一步系统开展非O157型STEC感染调查和病原菌

检测工作，掌握其分布和变异规律。

养殖业对抗生素的不规范使用，会对动物肠道

内的菌株造成一定的耐药选择性压力。本次研究

结果发现，中国微山县动物粪便中的STEC菌株耐

药性较为严重，检测的16种抗菌药物中，对萘啶

酸、

与国内先前报道的结果大体一致[15]。并出现了广泛多重耐药性，五重以上耐药菌株占6/16，2株

O157:H7菌株分别为三重耐药和四重耐药。菌株对磺胺类、四环素类以及大环内酯类抗菌药物的耐药情况较为严重，应加强抗生素应用的监管。本次研究的16株STEC分离株中产ESBLs率为0，国内文献报道中动物携带的大肠埃希菌产ESBLs率在10%~50%不等[16-18]，且存在明显地区差异。ESBLs 确认试验的阴性结果可能与研究的菌株量较小有关，也可能是微山县的独特地域性特点。后续研究中将通过扩大样本量等方法来验证假设，进一步探究微山县STEC菌株对β-内酰胺类药物的耐药状况及产ESBLs率。本研究分离出的STEC菌株中，检测到了3种四环素类耐药基因tetA、tetB、tetC的存在。其中tetA、tetB是国外研究中猪源大肠埃希菌最普遍存在的耐药基因[19]。四环素类耐药基因的存在，与中国四环素类抗菌药物应用时间较早、范围较广有关。检测的三种β-内酰胺类耐药基因（blaSHV-1、blaCTX-M、blaTEM）全部为阴性结果，说明此类耐药基因在微山县动物粪便中的STEC菌株中尚未普遍存在。

细菌耐药是近年来医疗卫生机构面临的重大问题[20]。STEC作为一种重要的食源性致病菌，监测并掌握其耐药特点及分布规律具有重大公共卫生意义。

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（收稿日期：2016-06-27）

（本文编辑：梁明修）

《中华预防医学杂志》第十一届编辑委员会委员名单

（以下按姓氏汉语拼音排序）

顾问:高福姜庆五李立明林东昕饶克勤邵峰孙长颢王心如乌正赉颜虹杨维中

名誉总编辑:陈育德

总编辑:陈君石

副总编辑:陈雯顾东风郝卫东屈卫东沈洪兵施小明孙江平陶芳标邬堂春杨瑞馥赵文华*郑玉新

资深编委:蔡原柯跃斌刘宝林石京山唐耀武王鸣荫士安张立实

编辑委员:毕振强*曹广文曹建平*曹卫华陈君石陈万青*陈伟伟*陈雯陈直平程锦泉崔富强*代敏戴宇飞*董少忠*樊永祥*方钟燎*冯子健高志贤

顾东风郭浩岩*郭新彪郝卫东何剑峰*何纳*胡东生胡国清*胡志斌

黄国伟贾光景怀琦静进阚飙阚海东*康殿民赖建强*李士雪*

李湉湉*李文杰李晓松李英华*李颖李增宁*梁娴梁晓峰刘烈刚

刘小立刘中夫*鲁凤民陆家海*罗会明*吕繁吕嘉春*吕相征马冠生

马军马文军马学军么鸿雁*米杰缪小平*牛建军牛丕业*潘劲草

庞星火裴晓方*屈卫东邵祝军沈洪兵施小明舒跃龙孙江平谭文*

汤乃军唐金陵*陶芳标王华庆*王慧*王临虹王宁*王培玉王全意

王世文王世鑫王新华*王志敏*邬堂春吴疆吴先萍吴永宁武鸣*

夏俊杰*夏敏*谢学勤*徐爱强*徐东群徐建青许汴利薛付忠杨瑞馥

杨杏芬杨智聪*羊海涛于石成余宏杰*余善法袁静*袁政安张爱华

张济*张永红*赵根明赵景志赵文华*赵一鸣郑玉新周宝森*周脉耕*

朱凤才庄贵华*

注：加*为新任编委

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