磁共振技术评价头颈部肿瘤放疗后涎腺功能的应用及进展

研究进展

《》

磁共振技术评价头颈部肿瘤放疗后

涎腺功能的应用及进展

［摘要］　口干是头颈部肿瘤放疗后最常见且最突出的晚期反应之一，当前各种检测涎腺功能的手段都有一定的不足。磁共振涎管成像(magnetic resonance sialography, MRS)和扩散加权磁共振成像(diffusion-weighted magnetic resonance imaging, DW MRI)是近年新发展起来的涎腺功能评价方法，具有无创、无辐射的特点。本文就该技术在涎腺功能评价方面的应用进展作一综述，为探讨头颈部肿瘤患者放疗前后涎腺功能变化监测手段的发展方向提供参考。

［关键词］　磁共振涎管成像；　扩散加权磁共振成像；　口腔干燥；　放疗后涎腺功能　　中图分类号：R730.42；R739.91　　文献标识码：A　　文章编号：1007-3639(2009)11-0875-06

Advance in MR imaging for evaluation of postradiotherapy salivary function in patients with head and neck cancer　OU Dan,HE Xia-yun (Department of Radiation Oncology, Cancer Hospital, Fudan University,Department of Oncology,Shanghai Medical College, Fudan University, Shanghai 200032, China)

Correspondence to：HE Xia-yun　E-mail：hexiayun1120@

［Abstract］ Salivary gland damage with subsequent xerostomia has been an unavoidable complication in most head and neck cancer patients after radiotherapy. However, there were many shortcomings of each current detecting technique. Magnetic resonance sialography (MRS) and diffusion-weighted magnetic resonance imaging (DW MRI), as two of the most important progresses in the latest MRI techniques, with the virtue of non-invasion and non-ionizing radiation, has been rapidly developed in salivary function assessment in recent years, and it has kept on improving technically. This article mainly reviewed the clinical applications and research advances of these two MRI technologies in post-radiotherapy salivary function assessment in patients with head and neck cancers, so as to provide reference for further study.

　［Key words］　magnetic resonance sialography; diffusion-weighted magnetic resonance imaging; xerostomia; postradiotherapy salivary function

在头颈部肿瘤尤其是鼻咽癌的治疗中，放射治疗扮演着重要的角色。鼻咽癌患者Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ和Ⅳ期治疗后5年生存率分别为>90%、>70%、50%及30%［1-4］。随着生存期的延长，患者对生活质量也有了更高的要求。口干是头颈部肿瘤放疗后最常见且最突出的晚期反应之一。由于放疗照射野部分或全部包括涎腺［5］，患者放疗后涎腺功能会有不同程度的损伤，会出现口腔干燥、味觉障碍、龋齿、吞咽困难和咳嗽等症状。随后其症状迁延并呈进行性加重而无有效控制方法，致睡眠障碍、心情压抑、烦躁易怒，严重影响患者的生活质量［6-9］。因

通讯作者：何霞云　E-mail:hexiayun1120@

此在对头颈部肿瘤实行局部放疗的同时尽可能减少对涎腺的损伤就显得十分重要，如何合理而有效地评价涎腺功能也日益引起关注。

近年来，磁共振技术在涎腺功能评价中的应用虽仍处于初步探索阶段，但其价值和优势已逐步显现。磁共振涎管成像(magnetic resonance sialography, MRS)和扩散加权磁共振成像(dif-和扩散加权磁共振成像(dif-(dif-fusion-weighted magnetic resonance imaging, DW MRI)作为无创性检查手段，能提供更加快速、直观的图像及更具客观性的量化功能指标，本文就磁共振成像新技术对头颈部肿瘤放疗后涎腺功能评价的应用及研究进展作一综述。

1　放疗后造成口腔干燥的相关因素　涎腺由大

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涎腺（腮腺、下颌下腺和舌下腺）和小涎腺组成。每个大涎腺都开口于口腔排泌涎液的主导管。小涎腺广泛散布于口腔内黏膜，它们通过黏膜内的腺泡直接排泌涎液。涎液的主要功能是作为消化液，其他作用包括湿润口腔、杀菌清洁、作为预防蛀牙的缓冲剂等。下颌下腺是以浆液性为主的混合性腺体，静息时约70%的涎液来自下颌下腺，同时这部分“静息涎液”也起着湿润口腔和预防感染的作用。腮腺是纯浆液性腺体，分泌诸如淀粉酶等的消化酶，在味觉刺激下，大约60%的涎液是由腮腺产生的。舌下腺是以黏液性为主的混合性腺体，帮助软化食物和保护黏膜［10-12］。

很多研究都对放疗后涎腺损伤的机制做了阐述［13］，认为口干症状的出现和唾液量的减少、唾液pH值下降、唾液电解质及免疫球蛋白的改变相关［14］。组织学研究表明涎腺腺泡和导管系统的破坏是引起涎腺功能损害的主要原因［15］。涎腺浆液腺细胞被认为是涎腺放射损伤的靶细胞。腮腺较颌下腺对放疗更为敏感。早期研究显示涎腺细胞照射后中性粒细胞于单次剂量2.0 Gy照射后24 h可见，48 h遍布浸润，72 h后许多腺泡细胞皱缩、脱颗粒、细胞质均质红染、染色质边集，细胞质颗粒空泡成群分布，胞核浓染，可见多种异常核型，包括核固缩、核碎裂和核边缘空白等［16］。目前绝大部分学者认同涎腺损伤是由于放疗导致细胞凋亡。Nagler等［17］的研究认为可能由于是放射引起铜和铁离子起了催化氧化还原作用促进自由基反应导致细胞死亡。染色体对放射敏感，细胞内各种重要酶系统更是，如呼吸链极易受自由基损伤。鉴于酶的易损性及酶促反应的高效性，推测早期涎液减少，主要是由酶系破坏，其次是由细胞坏死、凋亡造成的［18］。另有学者认为照射后涎腺细胞膜的失调紊乱是导致细胞凋亡的主要原因［19-20 ］。导管对射线的耐受性较腺体好，放疗期间涎腺主导管水肿性狭窄进行性加重，从而导致伴有排泌障碍的急性涎腺炎症状［11］。鼻咽癌患者放疗后半年导管数目相对增多，管腔变形，分泌型导管有增生趋向。导管重吸收功能下降，而其中对钾重吸收影响较小，故钾相对分泌增多，这可能是口腔内咸味的成因［18］。

有分析显示，早在患者常规放疗2次后就出现口干症状，提示照射早期由于腺泡细胞发生凋亡而数量急剧减少，分泌功能迅速下降，导致在放疗初期患者就明显出现口干。涎腺细胞有丝分裂活动较少，但能受适当刺激激发而产生分裂，闰管干细胞分化成腺泡细胞［16］。动物实验提示尽管腮腺组织接受大分割剂量及较高的总剂量照射(6 Gy或9 Gy/次，1次/d，连续照射5 d)，但仍可观察到腮腺腺泡细胞保留有增殖能力［21］。

放疗所致涎腺功能降低是剂量和体积依从性的。随着涎腺受照剂量和体积的增加，损伤进行性加重，并最终导致不可逆的改变。虽然对头颈部肿瘤腮腺的三维放射剂量分布与腮腺功能之间的关系相继有研究报道，但剂量－体积－功能之间的关系目前仍未十分明确。目前有研究认为26~35 Gy是涎腺受损的临界剂量，35~50 Gy腺体功能低下尚可恢复，>50 Gy将导致不可逆的损伤［22-23］。50%的腮腺体积平均受照射量不超过35 Gy，则患者放疗后口干程度同样减轻［24］。Yorke等［25］认为腮腺由多个平行功能亚单位组成，如果足够数量的这些功能亚单位发生损伤，就会出现口干症状。

2　常用涎腺功能客观评价方法　涎腺功能障碍状态评价的一个重要方面是患者个体的主观评价［26］。而以往常用的客观检测方法包括测定涎液流量率、pH值及涎液成分（如钾、钠、蛋白质及淀粉酶）变化、涎腺X线造影以及99mTc核素显像定量测定法等［22］，但上述检测手段都有一定的不足。如测定唾液流量率、pH值、唾液成分变化等，操作繁琐，且由于放疗后患者涎液量分泌减少，收集困难，结果欠准确，存在相对较大的测量误差［27］。传统的涎腺X线造影和99mTc清除率测定法目前是客观评价涎腺功能的主要方法，前者能提供详细的形态学信息，但此方法需行涎管逆行插管，是一种具有侵袭性及逆行性的检查方法，有创且操作难度大，易出现插管困难及插管后的并发症（如涎管破裂），患者可能出现唾液腺急性感染、造影剂过敏、导管管径小或无法忍受注射疼痛而导致造影失败，操作者需要有丰富的经验才能得到相对满意的插管成功率，且X线造影难以检查受感染腺体或导管闭塞平面以上部位。此外，逆行性注入造影剂后人为扩张导管系统，一定程度上影响了结果的真实性。而核素99mTc清除率测定法的机理是利用了正常唾液腺的间叶导管上皮细胞可将血液中的高锝

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《》酸盐（99mTcO4 -）主动摄取到细胞内，而后逐渐排泌到管腔内并随腺泡分泌的唾液一起进入口腔。核素显像定量测定的时间－放射性曲线反映了涎腺细胞对99mTcO4 -的摄取、分泌及排泄，可对涎腺功能进行全面观察，但放射性核素对人体有一定的危害。这些有创侵袭性或有辐射的方法不能在同一例患者身上重复应用，因此这些传统方法不适宜用于长期观测涎腺功能。

3　磁共振成像新技术

3.1　磁共振涎管成 magnetic resonance sialog-　磁共振涎管成 magnetic resonance sialog- magnetic resonance sialog-raphy, MRS)

3.1.1　MRS的原理和成像方法　MRS是随着磁共振水成像(magnetic resonance hydrography，MRH )技术而发展起来的一种无创性显示涎腺导管系统的检查方法。MRH的原理是根据人体内液体具有长T2 弛豫值的特性，综合应用MR 扫描序列和参数，获得重T2 加权像，即长重复时间(TR>3 000 ms) 加特长的回波时间(TE>150 ms)，利用重T2 的效果并和脂肪抑制技术结合使含水器官充分显影。MRS基于这一原理，对于涎管内流速缓慢或停滞的唾液非常灵敏，呈亮白色高信号，而使实质性器官和流动液体（如动脉血）呈低信号形成黑色背景，达到水成像效果。通过各种不同脉冲序列和技术，采集到单层原始图像，然后采用最大信号强度投影法（maxium-intensity projection, MIP）进行叠加处理后得到影像全貌。MRS以唾液为天然对比剂，无需插入导管，无痛，无电离辐射，且无继发感染危险，操作简便，能更真实地反映导管直径及扩张程度，并可以后期多平面重建以更好地显示涎管病变。以往的检测手段结果多是根据涎腺已经产生的功能变化而得，而利用MRS可以观察是否在腮腺发生功能性改变之前，影像学已经有可见的先期结构和形态上的变化，MRS技术相对于临床的超前评价作用值得深入探索。

随着1996年Lomas等［28］首次用水成像技术中弛豫增强快速采集序列（rapid acquisition with relaxation enhancement, RARE）进行涎管成像以来，MRS技术已经取得了不断的改进。文献显示，MRS均是在1.5T磁共振上进行的，但所得结论，包括最佳成像序列和参数设置等不全一致。因此在选择成像参数时，既要考虑图像的信噪比和对比信噪比，又要考虑图像的

空间分辨率，同时还要考虑到该序列的成像时间。目前临床上多采用RARE及其衍化技术进行成像，常用序列还有重T2加权快速自旋回波序列（fast spin echo, FSE）、单次激发快速自旋回波序列（single-shot fast spin echo, SS-FSE）、快速反转恢复序列（inversion recovery fast spin echo, IR-FSE）和快速不对称自旋回波序列（fast asymmetric spin-echo，FASE）等，其中FSE采集方法又分为二维（2D）和三维（3D）。Lomas等［28］最初的研究中腮腺及颌下腺主导管及一级分支导管显示率为100%，主要缺点是采集时间较长，运动(吞咽)伪影多，图像质量差。 Morimoto等［29］对2D-FSE、3D-FSE、2D-FASE、3D-FASE序列所作的MRS图像进行比较，发现在腮腺导管模型上，3D-FSE序列显像最佳，而对于志愿者，3D-FASE序列显像更好且成像时间合适。Takagi等［30］先后对3名健康志愿者和138例有口干症状的患者运用小表面线圈和SS-FSE序列进行MRS成像，获得了高分辨率的MRS图像。这种快速扫描减少了图像采集时间，从而降低了生理运动对图像的影响，吞咽伪影减少。史瑞华等［31］为优化磁共振诞管造影技术的方法，依次采用短时反转恢复序列（STIR）、重T2WI快速自旋回波序列(重T2WI FSE)、单次激发快速自旋回波序列(SS FSE)，厚层扫描，快速采集，并于口含维生素C前后分别扫描，得出结论：口含维生素C与STIR序列并用能更好地显示涎管主干及其分支，具有较高临床实用价值。

3.1.2　MRS技术在放疗后涎腺功能评价中的应用　磁共振水成像技术已广泛应用于临床，包括MR胰胆管造影、MR泌尿系统造影和MR涎管成像等。尽管成像技术并不统一，但随着临床研究的不断进展，MRS在诊断涎腺某些疾病方面的价值和优势已经逐步显现，如涎石病、涎管狭窄、慢性阻塞性腮腺炎和舍格伦综合征等［32］。Becker 等［33］报告MR涎管成像对涎腺导管内结石的敏感度和特异度分别为91%和94%~97%，对管腔狭窄的敏感度和特异度分别是100%和93%~98 %。其与常规MRI结合可以全面评估腺体的实质和导管。

而运用MRS对头颈部肿瘤放疗后涎腺功能进行评价，国外的研究才刚刚起步，Astreinidou等［34］通过建立一个导管成像评分

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系统（根据腮腺及颌下腺主导管及分级导管的可见度评分），比较9例鼻咽或口咽癌患者放疗前及放疗后6周和6个月涎腺导管得分变化，结果得到的MRS涎腺导管图像质量理想，能很好地显示腮腺导管及其分支，能清晰地显示对照组整个导管系统的解剖结构及分型，且得出的结论为放疗结束后6周腮腺及颌下腺导管得分较放疗前降低，部分腮腺导管［平均受照剂量为（35±3）Gy］于放疗后6个月再次评价时得分升高，而下颌下腺导管［平均受照剂量为（62±8）Gy］得分未出现回升现象，并得出了酸刺激后腮腺腺体和导管信号密度增加近40%的初步结论。Wada等［35］在给涎腺导管可见度分级的基础上，加上了涎腺酸刺激前后导管成像的比较，通过多因素回归分析，得出一个定量公式，认为放疗后口干严重程度与下颌下腺酸刺激前后可见度评分增加量呈正相关，与腮腺在酸刺激后的可见度评分呈负相关。这些都只是初步结论，仍存在许多问题，如样本量较小，选择何种MRS扫描序列可获得最佳显示效果，如何结合MRS与放疗靶区分析涎腺功能与涎腺受照剂量、体积的关系等。而国内在此方面的应用尚未见报道。尽管MRS在以上方面还有待进一步深入研究，但作为一种无创性的检查，随着MRI技术的发展，MRS有可能替代传统X线涎管造影和核素显像。

3.2　扩散加权磁共振成 （diffusion-weighted magnetic resonance imaging, DW MRI）

3.2.1　DW MRI技术的原理和成像方法　扩散加权磁共振成像是目前在活体上对水分子运动进行测量与成像的唯一无创性方法，能反映人体组织的空间组成信息及病理生理状态下各组织之间水分子交换的功能状况。这为研究涎腺细胞的生理病理信息和组织功能提供了一个很好的研究手段。扩散是指分子微观、随机的热运动，亦称布朗运动。影响生物体内水分子扩散程度因素较多，主要有扩散敏感系数b值、扩散系数D值、T2 穿透效应［36］，其中D值易受多种生理因素影响：如呼吸、血流灌注、脉搏和肢体运动等，故常用表观扩散系数( apparent diffusion coefficient，ADC)来描述活体内水分子的扩散状况［37］。不同组织内的生物结构及水分子含量不同，其扩散系数亦不同。病理情况下，细胞外间隙和细胞密度的变化可导致组织的扩散系数发生变化。利用ADC测定的方法通过评价组织细胞中含量最多的水反映涎腺的功能状况，由于可以量化，较单纯通过形态评价的传统影像方法更具客观性。ADC=ln(S2/S1)/(b1-b2)。其中，S1与S2是不同扩散系数(b)值条件下的扩散加权像的信号强度；b为常数，为成像序列的磁场梯度及时间参数。不同部位扩散加权成像的扩散敏感系数（b值）的选择很重要，随着b值的增加，影像的扩散权重加大，病变组织和正常组织之间的对比度增加，提高了DW MRI的敏感度［37］；但高b值会使影像信噪比（SNR）降低，因为b值的增加主要是通过延长梯度脉冲持续时间和间隔时间来完成的，这样使回波时间（TE）延长，可造成信号衰减［38］。因此，测定涎腺功能时通常b值选择在400~1 000的范围内［39］。在ADC图上选取靶器官或区域最大径所在的层面(一般为轴位)，勾画出感兴趣区(ROI)。但）DW MRI对背景信号抑制充分，获得的背景组织SNR较差，不能精确显示病灶的解剖位置，因此，DW MRI影像与解剖影像（如T2WI的影像）的融合很大程度上有助于ROI的勾画［40］。3.2.2　DW MRI技术在放疗后涎腺功能评价中的应用　DW MRI最早是用于缺血缺氧性脑损伤的研究，1986年Le Bihan等［36］将该项技术首次应用于临床。近年，DW MRI通过计算涎腺静息状态下的ADC值，已经被用于评价涎腺某些疾病，如鉴别腮腺肿瘤良恶性［41］、诊断涎腺炎［42］和舍格伦综合征［43］等。应用酸刺激动态观察ADC值的变化评估涎腺的功能较单次测定更有说服力，目前尚处于初步研究中。　　相关研究显示，涎腺在静息状态下和分泌状态下的ADC值存在显著差异，腮腺及下颌下腺分泌状态下的ADC值较静息状态时明显上升(P<0. 001) ［39］。静息和分泌状态下腮腺和下颌下腺的ADC值有差异［43］。静息状态下，腮腺ADC值明显小于下颌下腺。此差异可能与以下因素有关：静息状态下2/3的唾液由下颌下腺产生；腮腺和下颌下腺的组织结构不同(腮腺是纯浆液腺，下颌下腺是混合腺体) ；腮腺的脂肪含量较下颌下腺丰富。

Thoeny等［43］报道，酸刺激可以改变涎腺的ADC值。其研究入组了12例健康志愿者，在其静息时及酸刺激后持续测定ADC值，平均持续时间为26 min，结果在酸刺激最初的5 min，所有受试者的腮腺及颌下腺ADC值都呈现下降

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《》趋势，这可以用存储于腺体的涎液排空来解释，随之细胞外的自由水减少导致ADC下降。后续15 min，新的涎液产生以及细胞外自由水增多，腮腺ADC值稳步上升并在21 min左右达到峰值。而颌下腺ADC值在下降后则没有出现具有统计意义的上升现象。Zhang等［44］对21例头颈部恶性病变放疗前后涎腺ADC值进行观察，发现涎腺功能紊乱组放疗后的ADC值明显下降，而功能良好组放疗前后的ADC值无明显改变，表明放疗后涎腺ADC值变化与功能相关。由此他们得出DW MRI可以无创检测涎腺功能变化的结论。

最近，Dirix等［45］在上述报道结果的基础上，进一步使用DW MRI来评价放疗前后涎腺功能的变化。该研究共入组8例头颈部肿瘤患者，所有患者均接受保护腮腺的放疗（对侧腮腺平均剂量< 26 Gy）。放疗前后，用与上述相同的方法测定涎腺ADC值。结果显示放疗后未予保护的腮腺基础ADC值较放疗前显著升高，但受到保护的腮腺未出现明显改变。放疗后，对侧腮腺对酸刺激的反应与放疗前相同，而在未受保护一侧的腮腺则完全丧失了如上述的对酸刺激的反应，表明放疗后涎腺ADC值变化与功能相关。通过与同时进行的核素显像比较，证明这些变化结果与涎腺剩余功能或其功能的丧失相一致，从而提示DW MRI在无创性监测放疗后涎腺损伤导致口腔干燥方面具有很大的潜力。在不同的报道中，ADC值不尽相同，但差异都在可允许的范围内。这些差异可能是由于b值取值的不同而引起的。

4　现状与展望　现代医学对影像学的要求越来越高，追求全面、快速、准确和无创的目标。综上所述，MRS和DW MRI这2种磁共振技术对头颈部肿瘤放疗后涎腺功能的评价作用已获初步肯定，具有潜在的临床应用价值。但仍存在若干问题：⑴ 金属假牙造成的伪影会使MRS腺管的解剖结构模糊而无法评价；⑵ 涎腺ADC值测量过程中影响因素较多，例如所用磁共振机器类型、扫描时所用参数及扫描时间、ROI的大小、医生勾画ROI的经验、腮腺放疗后周围炎性改变、坏死、肿瘤及正常组织的影响等；⑶ DW MRI不能精确显示解剖位置，定位最好能结合常规MRI；⑷ 目前头颈部治疗多应用放化疗综合治疗，化疗后ADC值变化过程复杂，有升高也有降低，结果尚未明确，有待进

一步研究。此外，MRS、DW MRI与其他成像技术及患者自身主观评价的比较研究尚少，且作者所能查阅到的文献中，均只有小样本的资料，综合使用这些评价方法建立大样本研究对于推动头颈部肿瘤放疗后涎腺功能评价的进一步发展具有重要意义。总之，随着磁共振技术的日益发展，MRS和DW MRI成像必将有更广泛的发展空间和临床应用前景。

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（收稿日期：2009-08-24 　修回日期：2009-11-08）

本文来源：https://www.bwwdw.com/article/c301.html