丛枝菌根共生体中碳_氮代谢及其相互关系_李元敬

应用生态学报2014年3月第25卷第3期

ChineseJournalofAppliedEcology，Mar．2014，25（3）：903－910

DOI:10.13287/j.1001-9332.2014.0036

丛枝菌根共生体中碳、氮代谢及其相互关系

李元敬

1，2

*

刘智蕾

1，2

何兴元

3

田春杰

1＊＊

（1中国科学院东北地理与农业生态研究所区域农业中心，长春130102；2中国科学院大学，北京100049；3中国科学院东北地理与农业生态研究所湿地与环境中心，长春130102）

摘要丛枝菌根共生体（arbuscularmycorrhiza，AM）是丛枝菌根真菌（arbuscularmycorrhizal

fungi，AMF）与宿主植物之间形成的互惠共生形式．共生体中的碳、氮交换和代谢影响着宿主植物和共生真菌之间的营养平衡和资源重新分配，在物质和能量循环中发挥着重要作用．宿主植物光合固定的碳输送到真菌内，并且分解和释放真菌所需的生命物质和能量，包括促进

菌丝生长和提高氮等营养元素的吸收；而菌根真菌利用宿主植物提供的碳骨架和孢子萌发、

能量，发生氮的转化和运输，最终传递给宿主植物供其利用．本文综述了丛枝菌根共生体中碳、氮传输和代谢的主要模式，碳、氮的交互影响和调控机制，以促进丛枝菌根在可持续农业和生态系统中的应用．关键词

丛枝菌根碳氮模型

文章编号1001－9332（2014）03－0903－08

中图分类号

Q945．12

文献标识码

A

MetabolismandinteractionofCandNinthearbuscularmycorrhizalsymbiosis．LIYuan-22

jing1，，LIUZhi-lei1，，HEXing-yuan3，TIANChun-jie1（1ＲegionalAgricultureＲesearchCenter，NortheastInstituteofGeographyandAgroecology，ChineseAcademyofSciences，Changchun130102，China；2UniversityofChineseAcademyofSciences，Beijing100049，China；3ＲesearchCenterforWetlandEcologyandEnvironment，NortheastInstituteofGeographyandAgroecology，ChineseAcademyofSciences，Changchun130102，China）．-Chin．J．Appl．Ecol．，2014，25（3）：

903－910．

Abstract：Thearbuscularmycorrhiza（AM）isthesymbiontformedbythehostplantandthearbus-cularmycorrhizalfungi（AMF）．ThetransferandmetabolismofCandNinthesymbiosisplaysanimportantroleinkeepingnutrientbalanceandresourcereallocationbetweenthehostplantandthefungi．Thecarbohydratesproducedbyplantphotosynthesisaretransferredtothefungi，wheretheyaremetabolizedasmaterialsandenergyusedforfungalsporegermination，myceliumgrowthandup-takeofnitrogenandothernutrients．Atthesametime，Nistransferredandreallocatedfromthefungitothehostplant，wherethefinalreleasedammoniumisusedforplantgrowth．Accordingly，wereviewedthecurrentprogressinCandNtransferandmetabolismintheAMsymbiosis，andthecrosstalkbetweenthemaswellassomekeyissuestoelucidatethemechanismoftheinteractionbe-tweenCandNtransportinthesymbiosis，soastoprovidethetheoryfoundationfortheapplicationofAMinsustainableagricultureandecosystem．Keywords：arbuscularmycorrhiza；C；N；model．

菌根真菌（mycorrhizalfungi）和宿主植物之间形

——菌根（mycorrhiza），成的共生体—是自然界中普遍存在的共生形式之一．在4亿多年的进化过程中，菌根真菌和宿主植物之间形成了互惠互利的共生关

*中国科学院重点部署项目（KZZD-EW-TZ-16）、国家自然科学基金

项目（31370144）和吉林省自然科学基金重点项目（20130101080JC）资助．

mail：tiancj@neigae．ac．cn＊＊通讯作者．E-2013-04-17收稿，2013-12-15接受．

系：真菌输送给植物氮、磷及其他营养元素，而植物

则把光和固定的碳传递给真菌以满足其生长需要．在众多的菌根类型中，丛枝菌根（arbuscularmycor-rhiza，AM）是分布最为广泛的一种［1］．丛枝菌根是由球囊菌门（glomeromycota）真菌与陆地植物根系形成的互惠共生体（symbiont）．丛枝菌根真菌一方面从植物中获取生长所需的碳源，一方面帮助宿主吸P等矿物营养物质收N、

［2］

，提高植物抵抗生物及非

904应

［3－7］

用生态学报25卷

，在生态系统的物质代谢和能

量循环中扮演着重要的角色．这对于维护生态平衡生物胁迫的能力

和农业可持续发展具有重要意义

［1，8－16］

最终合成糖原（glycogen）和三脂酰甘油（TAG），两

者还可以沿着菌丝由内生菌丝（intraradicalmyceli-IＲM）向外生菌丝（extraradicalmycelium，EＲM）um，运输，并在外生菌丝中分解释放能量来满足真菌的生长和发育．在此传递过程中，糖原和三脂酰甘油的

而且这一过程中也会有海藻糖运输可能是双向的，（trehalose）的生成和传递．

虽然丛枝菌根碳代谢模型推测了糖从宿主植物

到IＲM、从IＲM到EＲM的运输形式，肯定了糖原和TAG合成、分解在丛枝菌根共生体碳代谢运输中的地位，但是还有需要补充和完善之处．比如，宿主植物和菌根真菌之间碳的流动是否有双向的可能？Cameron等［33］在对兰花菌根的研究中已经证实，碳只是碳从真菌到宿主植物的流是可以双向流动的，

动所占的分量甚微．事实上，丛枝菌根真菌的菌丝体除了吸收宿主植物中的碳以外，还可以利用环境中

［34－35］

．这是否意的碳源并转化成自身的糖或者脂类

丛枝菌根真菌吸收的外源味着在某些特定条件下，

碳有可能传递给宿主植物？无论是氮从真菌中释再进入植物细胞，还是碳从植物到菌根真菌内放、部，都要经历跨越两层质膜（共生界面）的主动运输步骤，跨膜运输的能量来自真菌和根系的呼吸作用．而碳代谢途径中的三羧酸循环（TCA）是能量代谢的关键途径．目前在丛枝菌根共生体中，特别是IＲM

TCA循环、部分，糖原分解途径还不明晰，碳代谢相关产物在共生体中的作用还有待探讨．TAG以及脂肪酸的合成和转化对真菌孢子的生长和发育起着重要作用．研究表明，丛枝菌根共生状态与非共生的真，而且磷

［38］

脂类化合物在共生信号中具有关键作用，意味着菌孢子脂肪酸的代谢有着很大的差异

碳代谢参与的脂类代谢途径解析对丛枝菌根共生具有重要意义．2

丛枝菌根共生体中氮的运输和代谢

［36－37］

．

丛枝菌根真菌通过菌丝定殖在宿主植物根皮层

细胞内，真菌菌丝内陷宿主细胞质内形成丛枝结构，这些丛状物成为共生体之间营养交换的主要场［17］所，对维护宿主和真菌之间的养分平衡，特别是碳、氮营养起着关键的作用．近年来，有关丛枝菌根共生体中营养吸收、转运、代谢的机制研究取得了重要成果．在碳代谢方面，运用分子、核磁共振及生化方法构建了丛枝菌根共生体中碳代谢模型，阐述了可能的传输途径和关键代谢节点化合物

［18－19］

；运用

分子和生化手段发现了丛枝菌根真菌共生体中氮的

转运模式以及基因调控位点，揭示了丛枝转运形态、

菌根共生体内氮代谢的途径，补充和完善了氮代谢［20－24］

．但是有关植物和真菌共生体中碳氮营养模型

［25］

交互作用的机制认识还较有限．Olsson等发现，

宿主分配给丛枝菌根真菌的碳主要依赖菌根中氮的水平，碳和氮的化学计量关系控制着共生体的营养交换．而Fellbaum等

［26］

研究表明，宿主植物供给丛

枝菌根真菌的碳刺激了共生体中氮从真菌到植物的运输和代谢．虽然共生关系中的碳氮互惠机制还没但可以推测，共生体中碳、氮代谢的某些途有定论，

径可能发生耦合交汇．因此，深入了解共生体中物质和能量循环过程及其机制，可充分发挥其在生产实践中的重要作用．1

丛枝菌根共生体中碳的运输和代谢

碳源是菌根真菌维持生长的重要营养物质，在真菌代谢过程中发挥着不可替代的作用．但是丛枝菌根真菌不能进行光合作用，需要通过丛枝菌根共生体来吸收、转化和利用植物光合作用固定的碳

，用于菌体自身细胞物质的合成，为代谢过程提供能量，从而促进孢子萌发和菌丝生长．通过利用宿主植物的碳，丛枝菌根真菌的外生菌丝（extraradi-calmycelium，EＲM）得以在土壤中蔓延伸长形成巨大的菌丝网，有效提高了氮等营养的吸收．有关丛枝菌根真菌和宿主植物共生体中碳的流动模式的研究

［28－30］

．Bago早在10年前就有了一定的进展

基于稳定同位素标记基础上的代谢分析，

结合相对有限的基因表达和酶活分析，给出了碳在等

丛枝菌根共生体中流动和代谢的基本模型：宿主植物的光和产物以己糖（hexose）的形式输送到真菌的内生菌丝中，在内生菌丝中经过一系列的代谢途径，

［18，31－32］［27］

氮是植物、真菌合成氨基酸、蛋白质、核酸和细

胞质的重要营养源，也是限制植物生长的重要元素．丛枝菌根真菌的EＲM通过蔓延交错在土壤中形成大量的菌丝网，扩大了植物根系的范围，之一

能够深入地吸收土壤中的氮，从而有效提高宿主植物对环境中氮的吸收、转运．目前关于丛枝菌根真菌和宿主植物之间氮的运输、代谢及调控的主要模型

15

是基于基因表达、酶活分析、N稳定同位素标记基础上的代谢通量（flux）分析，并结合其他证据而得［24，40－41］

．在这个模型中，出氮在共生体中的运输和

［39］

代谢可以分为3部分．首先，丛枝菌根真菌从环境中

吸收无机氮（包括硝态氮和铵态氮）并转化成有机氮．这一过程主要发生在菌根真菌的EＲM中．菌根真菌蔓延分布在土壤中的大量菌丝体，可以有效吸收周围的无机氮，转化成有机的氨基酸，实现氮的快

形成精氨酸．然后，生成的精氨酸协同多速有机化，

聚磷从EＲM向IＲM迁移，最终到达着生在宿主植

物根细胞内部的IＲM．最后，有机氮在IＲM中经过鸟氨酸循环分解途径，通过精氨酸酶和脲酶作用，释

+

NH4+再通过氨转运离子泵迅速转放Orn和NH4，

移给宿主植物细胞供其利用，而参与转运的碳被剥

［22，42］

．离，留在IＲM中，继续参与代谢现有模型阐明了硝态氮和铵态氮在共生体中的

Arg转运模式，但硝态氮和铵态氮是否可以直接从EＲM运输到IＲM，然后转运给植物还存在分歧．Kal-dorf等［43］根据硝酸还原酶的差异表达，推断丛枝菌

－

根真菌可以传递NO3给宿主植物．现有的一些证据更倾向于支持硝态氮可以直接从EＲM运输到

碳与氮（或磷）在代谢途径上的相互渗透及其机理的探讨还鲜有报道．

菌根内的营养交换不仅存在主动运输机制，还存在微妙的调控系统，并通过这种调控系统有效地．研究表明，碳

其在共生体中的流动不仅满足物质和能量的需求，控制植物和真菌间的营养平衡

本身也扮演着宿主和真菌之间物质流动的调控者角

［57］

Hill［53］研究发现，色．Bucking和Shachar-碳源的多少和种类调节着磷从菌根真菌向宿主植物的运输

和代谢．而基于生化、分子的试验也表明，在真菌-植物共生关系中，植物的话语权要优于菌根真［58－59］

．Kiers等［49］研究表明，菌在真菌-植物共生关，系中，真菌不再是以往认识上的“弱者”而是有着

足够的自主权，可以选择性地输送给宿主植物相应的磷，维持共生体的营养平衡．但在这种互惠交易中，真菌更愿意将磷优先提供给供给自身更多碳源的宿主

［60］

［54－56］

．由此可见，共生的真菌能否主动获得糖，

IＲM，但是到了IＲM，依然需要经过真菌的作用转化成铵态氮，然后再传给植物细胞

［21］

是在营养互换中能否扮演重要角色的关键．Fell-baum等［26］研究发现，氮和碳之间存在着相似的“对话”方式，碳的供给促使菌根形成大量的EＲM网络，提供营养吸收过程的代谢能，并为EＲM中吸收同化的无机氮提供碳骨架．由此认为，碳的供给是氮从真菌穿过菌根界面转移给宿主的先决条件．只有宿主植物提供给真菌碳，真菌对其氮的输送才会相应增强；反之，如果碳是真菌自身从环境中吸收而

［26］

其对宿主植物氮的输送和传递则会很消极．来，

碳的支出越高，换得的氮就越多．但是在高氮环境中，高碳支出却是影响菌根多样性和菌根生长的原．而提高空气中CO2分压，可以促进丛枝菌根真菌对氮的吸收利用，提高宿主植物的氮营因之一养

［62］

［61］

．然而在目前的

氮模型中还存在一个关键性的环节：氮代谢经过脲

循环后生成尿素，并在脲酶作用下形成铵态氮，传输节省了碳的消给植物．这种方式控制了碳的流出，耗，对丛枝菌根真菌自身有着重要的意义．但脲循环的另一代谢产物Orn在鸟氨酸氨基转移酶和鸟氨酸脱羧酶作用下，分别生成谷氨酸和腐胺．而这两种代谢产物的去向还不清楚，参与氮转运的碳以何种形式从IＲM转移到EＲM继续参与氮代谢，它们是否目前还不明晰．对于是氮和碳相互渗透的关键物质，真菌而言，既要避免碳向宿主植物传输，又不能使碳过分积累，有效参与和转化到某个代谢途径是最佳选择．因此，阐明这两种代谢产物的后续可能的代谢途径，对于理解丛枝菌根共生体碳、氮交汇耦合机制具有重要意义．33.1

丛枝菌根共生体中碳、氮代谢运输的相互作用碳、氮耦合过程中宿主植物和真菌的作用研究表明，共生体中碳、氮互换的利益关系影响

，但外源添加碳源对EＲM中精氨酸含量没有

［63］

明显影响．这暗示着碳、氮在某些代谢途径中是相互渗透和相互影响的，其相互作用发生的关键步骤和调控机制还有待于进一步研究．3.2

碳、氮运输代谢耦合的枢纽在现有的碳代谢模型中，来自宿主植物的己糖

ATP以及合成在IＲM中代谢生成氨基酸、海藻糖、TAG的糖原和TAG，完成了储存能量的过程．糖原、合成和分解在丛枝菌根共生体碳流动中具有重要作用．它们负责真菌IＲM从宿主植物吸收的碳向EＲM的转运，在EＲM内重新合成己糖，进入糖分解代谢途径并再次释放能量，以满足真菌自身生长和发育的需求．无论在IＲM还是EＲM内，三羧酸循环（tri-carboxylicacidcycle，TCA）作为能量来源和能量释放

［44－48］

．比如，着真菌和宿主植物的营养平衡碳与磷

［26，49］

，以及丛枝菌根真菌在生态系或氮的相互关联

［50］

统碳循环中的重要地位．以往的研究认为，在菌

［51］

根共生关系中，宿主植物主导着营养传递；最近

的研究发现，真菌从宿主植物中获得碳，进而调节营

［52－53］

．但是关于养传递，在共生体中处于主导地位

TCA循环释的途径，扮演着重要的角色．在IＲM内，TCA放的能量用于碳、氮的跨膜运输；在EＲM内，循环为氮的吸收同化提供能量，同时也为无机氮转变为有机氮提供底物．从丛枝菌根共生体中氮代谢的流动途径来看，脲循环和Arg的代谢占据着核心的位置．EＲM吸收的氮以Arg的形式运输给IＲM并Arg的碳骨架不会一同释放氮传递给宿主植物时，

［21］

传递到宿主，而是继续留在IＲM．这种传递机制

重新进入Glu合成途径，并最终进入TCA循环完成

产能的过程．由此产生的ATP可供给糖原和TAG的合成，也可为氮的跨膜运输传递提供能量．而合成的糖原和TAG会被传输到真菌的外生菌丝部分，以供或参与无机氮到有机氮的转变其生长发育的需要，过程．3.3

碳、氮耦合过程中的关键信号分子研究表明，共生体碳氮耦合过程除了单纯的碳

节省了碳的消耗，对于丛枝菌根共生体物质和能量交换具有重要意义．Arg释放的Orn代谢形成Glu和Put，可以进一步被丛枝菌根真菌所利用，进入TCA循环、呼吸代谢或合成丛枝菌根真菌所需类脂和蛋Put可以某种方式进入白质．同时，生成的Glu、EＲM，为丛枝菌根真菌吸收的无机氮的有机转化提Orn循环和TCA循环在丛枝菌根真供碳骨架．因此，

菌共生体中是联系有机氮Arg生物合成和碳再循环的重要枢纽．如图1所示，丛枝菌根真菌的EＲM吸收土壤中的无机氮，并转化成有机氮；有机氮以Arg的形式转运到IＲM，脲循环分解产生的脲素在脲酶作用下分解释放出铵态氮和二氧化碳；而产生的Orn进一步分解，形成Glu和Put，其中Glu经谷氨Oxoglutar-酸脱氢酶作用脱氨，产生α-酮戊二酸（α-ate）并进入TCA循环，进而进入碳代谢途径，参与合成脂类（主要是脂肪酸和TAG）和能量代谢；而Put一部分可能参与形成了多聚氨途径，行使逆境条件下的细胞调节物质的功能；

还有一部分可能会

氮代谢的相互渗透，还需要来自植物或者真菌的信号分子的调控作用．一系列的信号传导过程激活了植物和真菌的基因表达，形成调节菌根植物的碳氮“对话”的系统分子网络．这其中包括来自宿主植物的激素、代谢过程中产生的过氧化氢（H2O2）和一氧化氮（NO）等．

目前在多种植物中发现植物激素茉莉酸（jas-monicacid，JA）可以作为丛枝菌根共生碳氮交互的调节者．丛枝菌根真菌的侵染引起大麦（Hordeumvulgare）和藜蒺苜蓿（Medicagotruncatula）根中JA

JA增加得最为水平升高，尤其在共生的后期阶段，，而菌根化的植物根中参与JA生物合成

［66］

的酶基因表达增强．受JA调节的JIP23蛋白同明显

时分布于大麦的木质部细胞和丛枝化的细胞中，表

［64］

明JA具有参与碳水化合物向真菌转运的能力．可溶性糖的增加形成了高的渗透压，糖此时可以作

［64］

为信号诱导JA合成相关基因的表达，而JA的积累又刺激了蔗糖转移酶（extracellularinvertase）的表［67－68］

，达提高了菌根的渗透压，促进碳水化合物的

［69］

合成及向根部的运输．这表明JA和糖信号传递

可溶性糖增加形成高的渗透压，刺激糖离互相促进，

［64－65］

子泵基因表达增加，加快了糖传递，而糖传递形成的

高渗透压同样诱导JA生物合成加速，进而促进糖传递．

H2O2和NO同样可以作为信号分子，影响和调控着菌根共生体中的碳氮代谢．已有研究证实，接种丛枝菌根真菌的苜蓿、玉米和烟草的根皮层细胞中，以及丛枝菌根真菌孢子和菌丝中，活性氧含量增加

图1丛枝菌根共生体中碳、氮交换和代谢模型

Fig．1InteractionofCandNtransferandmetabolisminthe

24］

AMsymbiosis［18，．

Glu：谷氨酸Glutamate；Gln：谷氨酰胺Glutamine；Arg：精氨酸Argi-nine；Ure：尿素Urea；Orn：鸟氨酸Ornithine；Put：腐胺Putrescine；Hex：己糖Hexose；Gly：糖原Glycogen；TAG：三脂酰甘油Triacylg-CoA：乙酰辅酶AAcetylcoenzymeA；α-KA：α-lycerol；Ac-酮戊二酸

ketoglutaricacid；TCA：三羧酸循环Tricarboxylicacidcycle；AA：氨α-基酸Aminoacid．

［18，24］

［70］

．而在含有丛枝的皮层细胞和要穿过宿主细胞

H2O2的积累最显著，的菌丝顶端，在胞间层或者附

［71］

着胞，泡囊生长的菌丝顶端则没有H2O2的积累．这表明H2O2的积累与共生伙伴的营养交流相关．

Calcagno等［72］首次应用荧光探针技术证实了NO积

［73］

累与菌根共生有关；而Horchani等在蒺藜苜蓿中发现硝酸还原酶（nitratereductase，NＲ）促进了NO的积累．另外，一氧化氮合酶（NOS）和NＲ一起参与

［74］

了NO的生成．

除此之外，水杨酸（salicacid，SA）等也参与了

菌根共生及营养交流过程．当植物无法从共生体系中获得所需的营养元素时，同样会通过某些信号机制阻止共生系统的发生和扩展．4

存在的问题及研究展望

参考文献

［1］GuoL-D（郭良栋），TianC-J（田春杰）．Progressof

thefunctionofmycorrhizalfungiinthecycleofcarbon

andnitrogen．MicrobiologyChina（微生物学通报），2013，40（1）：158－171（inChinese）［2］SmithSE，ＲeadDJ．Mycorrhizalsymbiosis．3rdEd．

London：AcademicPress，2008

［3］LiuZL，LiYJ，HouHY，etal．Differencesinthear-buscularmycorrhizalfungi-improvedriceresistancetolowtemperatureattwoNlevels：AspectsofNandCme-tabolismontheplantside．PlantPhysiologyandBio-chemistry，2013，71：87－95

［4］LiY，LiuZ，HouH，etal．Arbuscularmycorrhizalfun-gi-enhancedresistanceagainstPhytophthorasojaeinfenc-tiononsoybeanleavesismediatedbyanetwoerkinvol-vinghybrogenperoxide，jasmonicacid，andthemetabo-lismofcarbonandnitrogen．ActaPhysiologiaePlanta-rum，2013，35：3465－3475

［5］DaiM（戴梅），WangH-X（王洪娴），YinY-Y（殷元元），etal．Effectsandmechanismofinteractionsbe-tweenarbuscularmycorrhizalfungiandplantgrowthpro-motingrhizaobacteria．ActaEcologiaSinica（生态学

2008，28（6）：2854－2860（inChinese）报），

6］SongYY，ZengＲS，XuJF，etal．Interplantcommuni-［

cationoftomatoplantsthroughundergroundcommonmy-corrhizalnetworks．PLoSOne，2010，10：e13324［7］LiT，HuYJ，HaoZP，etal．Firstcloningandcharac-terizationoftwofunctionalaquaporingenesfromanar-buscularmycorrhizalfungusGlomusintraradices．New2013，197：617－630Phytologist，

［8］ZhaoZ-W（赵之伟）．Therolesofmycorrhizalfungiinterrestrialecosysytems．BiodiversityScience（生物多样

1999，7（3）：240－244（inChinese）性），［9］LiangY（梁宇），GuoL-D（郭良栋），MaK-P（马克平）．Theroleofmycorrhizalfungiinecosystems．Ac-taPhytoecologicaSinica（植物生态学报），2002，26（6）：739－745（inChinese）

10］GaiJ-P（盖京苹），FengG（冯固），LiX-L（李晓［

林）．Ｒeviewofresearchesonbiodiversityofarbuscular

mycorrhizalfungi．Soils（土壤），2005，37（3）：236－242（inChinese）

［11］JinL（金樑），ChenG-L（陈国良），ZhaoY（赵

银），etal．Ｒesponseofarbuscularmycorrhizalfungito

saltstressedconditionandtheinterrelationbetweenAMFandhostplant．EcologyandEnvironment（生态环

2007，16（1）：228－233（inChinese）境），

12］SongF-Q（宋福强），JiaY（贾永）．Identification［

signalsinthetripartitesymbiosisformedbyarbuscular

mycorrhizalfungi，rhizobiaandlegumes：Aliteraturere-view．Mycosystema（菌物学报），2008，27（5）：788－

随着菌根研究的不断深入，目前国内外学者对

菌根营养、菌根生态及应用探索方面取得了显著进展．由于丛枝菌根真菌纯培养技术尚未取得较大突破，限制了菌根真菌分子遗传等方面的研究．菌根是古老的互惠共生体，在长期的系统演化过程中，菌根

相互适应研究具有重真菌与宿主植物的相互选择、

还有大量工作亟需开展．因此，未要的生态学意义，

来在菌根共生体建立和维持的信号转导机制、共生关系建立和维持的物质能量交流机制，及其相关的生态学方面的研究都需要更深入的探索．

丛枝菌根共生体中的碳可以进入EＲM，参与菌根吸收的无机氮向有机氮的转变，同时在共生体内为有机氮转变为无机氮并通过跨膜运输供给植物细胞过程提供能量．但是，精氨酸经鸟氨酸途径生成的谷氨酸和腐胺将流向何处？已有基因表达证据表

IＲM中精氨酸分解相关酶的基因具有较高的表明，

达水平，这就意味着含碳的谷氨酸和腐胺重新进入脲循环生成精氨酸或者其他上游产物的可能性很［24］

小．那么，它们进入了什么样的途径，又行使什么CoA）是碳代谢发生样的功能？乙酰辅酶A（Acetyl-TCA循环又是提供能量的主要途重要转变的地方，

径．氮分解代谢的含碳产物Glu和Put是否从此处进入碳代谢途径，影响共生体中碳代谢和物质能量的分配，进而调控氮的传递和运输？回答这些问题，对于阐明碳、氮代谢耦合中的调控原理以及共生体中物质、能量的分配方式，揭示共生体中碳氮“对话”机制具有重要意义．近几年来，新兴技术手段和研究方法不断地应用于菌根学的研究中，给菌根学的发展注入新的活力，特别是定向诱导基因组局部突变等反向遗传学技术的成熟，以及激光捕获显微技术的利用，有效促进了共生细胞中的特定基因表达的分析．随着各种

［75］

模式植物以及菌根真菌基因组测序工作的开展，单分子实时测序技术、单细胞功能基因组学技术应用发展，都将有助于菌根共生关系建立和维持机制的研究，从而推动菌根共生关系与其生态功能的认识和理解．

908

796（inChinese）

应用生态学报25卷

ofexternalnitrogenoncarbonallocationtoGlomusin-traradicesinmonoxenicarbuscularmycorrhiza．NewPhytologist，2005，168：677－686

［26］FellbaumCＲ，GachomoEW，BeesettyY，etal．Carbon

availabilitytriggersfungalnitrogenuptakeandtransportinarbuscularmycorrhizalsymbiosis．ProceedingsoftheNationalAcademyofSciencesoftheUnitedStatesofAmerica，2012，109：2666－2671

［27］LiuＲ-J（刘润进），LiX-L（李晓林）．ArbuscularMy-corrhizaeandItsApplication．Beijing：SciencePress，

2000（inChinese）

28］Shachar-HillY，PfefferPE，DoudsD，etal．Partitio-［

ningofintermediarycarbonmetabolisminvesicular-ar-buscularmycorrhizalleek．PlantPhysiology，1995，108：7－15

［29］PfefferPE，DoudsJrDD，BecardG，etal．Carbonup-takeandthemetabolismandtransportoflipidsinanar-buscularmycorrhiza．PlantPhysiology，1999，120：587－598

［30］LammersPJ，JunJ，AbubakerJ，etal．Theglyoxylate

cycleinanarbuscularmycorrhizalfungus．Carbonfluxandgeneexpression．PlantPhysiology，2001，127：1287－1298

［31］BagoB，ZipfelW，WilliamsＲM，etal．Translocation

andutilizationoffungalstoragelipidinthearbuscularmycorrhizalsymbiosis．PlantPhysiology，2002，128：108－124

［32］BagoB，PfefferPE，AbubakerJ，etal．Carbonexport

fromarbuscularmycorrhizalrootsinvolvesthetransloca-tionofcarbohydrateaswellaslipid．PlantPhysiology，2003，131：1496－1507

［33］CameronDD，JohnsonI，ＲeadDJ，etal．Givingand

receiving：Measuringthecarboncostofmycorrhizasinthegreenorchid，Goodyerarepens．NewPhytologist，2008，180：176－184

［34］FontaineJ，Grandmougin-FerjaniA，HartmannMA，et

al．SterolbiosynthesisbythearbuscularmycorrhizalfungusGlomusintraradices．Lipids，2001，36：1357－1363

［35］GasparM，PolleroＲ，CabelloM．Biosynthesisanddeg-radationofglyceridesinexternalmyceliumofGlomus2001，11：257－261mosseae．Mycorrhiza，

［36］VanAarleIM，OlssonPA．Fungallipidaccumulation

anddevelopmentofmycelialstructuresbytwoarbuscularmycorrhizalfungi．AppliedandEnvironmentalMicrobio-logy，2003，69：6762－6767

［37］TrepanierM，BecardG，MoutoglisP，etal．Depen-denceofarbuscular-mycorrhizalfungiontheirplanthostforpalmiticacidsynthesis．AppliedandEnvironmental2005，71：5341－5347Microbiology，

［38］DrissnerD，KunzeG，CallewaertN，etal．Lyso-phos-

［13］LiuＲ-J（刘润进），JiaoH（焦惠），LiY（李

etal．Ｒesearchadvancesinspeciesdiversityofar-岩），

buscularmycorrhizalfungi．ChineseJournalofAppliedEcology（应用生态学报），2009，20（9）：2301－2307（inChinese）

［14］LiuYJ，HeJX，ShiGX，etal．Diversecommunitiesof

arbuscularmycorrhizalfungiinhabitsiteswithveryhighaltitudeinTibetPlateau．FEMSMicrobiologyEcology，2011，78：355－365

［15］HeXH，DuanYH，ChenYL，etal．A60-yearjourney

ofmycorrhizalresearchinChina：Past，presentandfu-turedirections．ScienceChinaLifeSciences，2010，53：1374－1398

［16］LinX，FengY，ZhangH，etal．Long-termbalanced

fertilizationdecreasesarbuscularmycorrhizalfungaldi-versityinanarablesoilinNorthChinarevealedby454pyrosequencing．EnvironmentalScienceandTechnology，2012，46：5764－5771

［17］HarrisonMJ．Cellularprogramsforarbuscularmycorrhi-zalsymbiosis．CurrentOpinioninPlantBiology，2012，15：691－698

［18］BagoB，PfefferPE，Shachar-HillY．Carbonmetabolism

andtransportinarbuscularmycorrhizas．PlantPhysiolo-gy，2000，124：949－958

［19］LandisFC，FraserLH，Anewmodelofcarbonand

phosphorustransfersinarbuscularmycorrhizas．NewPhytologist，2007，177：466－479

［20］ToussaintJP，St-ArnaudM，CharestC．Nitrogentrans-ferandassimilationbetweenthearbuscularmycorrhizalfungusGlomusintraradicesSchenck＆SmithandＲiT-DNArootsofDaucuscarotaL．inaninvitrocompart-mentedsystem．

CanadianJournalofMicrobiology，

2004，50：251－260

［21］GovindarajuluM，PfefferPE，JinH，etal．Nitrogen

transferinthearbuscularmycorrhizalsymbiosis．Na-ture，2005，435：819－823

［22］JinH，PfefferPE，DoudsDD，etal．Theuptake，me-tabolism，transportandtransferofnitrogeninanarbus-cularmycorrhizalsymbiosis．NewPhytologist，2005，168：687－696

［23］CruzC，EgsgaardH，TrujilloC，etal．Enzymaticevi-denceforthekeyroleofarginineinnitrogentransloca-tionbyarbuscularmycorrhizalfungi．PlantPhysiology，2007，144：782－792

［24］TianCJ，KasiborskiB，KoulＲ，etal．Ｒegulationofthe

nitrogentransferpathwayinthearbuscularmycorrhizalsymbiosis：Genecharacterizationandthecoordinationofexpressionwithnitrogenflux．PlantPhysiology，2010，153：1175－87

［25］OlssonPA，BurleighSH，vanAarleIM．Theinfluence

3期李元敬等：丛枝菌根共生体中碳、氮代谢及其相互关系

phatidylcholineisasignalinthearbuscularmycorrhizalsymbiosis．Science，2007，318：265－268

909

rhizalfungiincreaseorganiccarbondecompositionunder2012，337：1084－1087elevatedCO2．Science，

［51］Maldonado-MendozaIE，DewbreGＲ，HarrisonMJ．A

phosphatetransportergenefromtheextra-radicalmyceli-umofanarbuscularmycorrhizalfungusGlomusintrara-dicesisregulatedinresponsetophosphateintheenvi-ronment．MolecularPlant-MicrobeInteractions，2001，14：1140－1148

［52］HammerEC，PallonJ，WallanderH，etal．Titfortat？

Amycorrhizalfungusaccumulatesphosphorusunderlowplantcarbonavailability．FEMSMicrobiologyEcology，2011，76：236－244

［53］BuckingH，Shachar-HillY．Phosphateuptake，trans-portandtransferbythearbuscularmycorrhizalfungusGlomusintraradicesisstimulatedbyincreasedcarbohy-drateavailability．NewPhytologist，2005，165：899－912

［54］ZhangJ-L（张俊伶），LiX-L（李晓林），YangZ-F

32

（杨志福）．Ptransferviavamycorrhizalhyphaelinks

betweenrootsofredclover．PlantNutritionandFertili-zerScience（植物营养与肥料学报），1997，3（2）：129－136（inChinese）

［55］LiuW-K（刘文科），FengG（冯固），LiX-L（李晓

林）．EffectsofinoculationwithdifferentAMisolateson

themaizegrowthandPuptakeinacidicsoil．ChineseJournalofEco-Agriculture（中国生态农业学报），

2006，14（2）：116－118（inChinese）

［56］ZhaoD-K（赵第锟），ZhangＲ-P（张瑞萍），ＲenL-X（任丽轩），etal．Expressionofricephosphatetrans-porterinducedbymycorrhizalhyphallinksbetweenaero-bicriceandwatermelonanditseffectsonphosphorusabsorption．ActaPedologicaSinica（土壤学报），2012，49（2）：339－346（inChinese）

［57］Campos-SorianoL，SegundoBS．Newinsightsintothe

signalingpathwayscontrollingdefensegeneexpressioninricerootsduringthearbuscularmycorrhizalsymbiosis．PlantSignalandBehavior，2011，6：553－557

［58］JavotH，PumplinN，HarrisonMJ．Phosphateinthear-buscularmycorrhizalsymbiosis：Transportpropertiesandregulatoryroles．Plant，CellandEnvironment，2007，30：310－322

［59］WangS-H（王树和），WangC（王昶），WangX-J

（王晓娟），etal．Molecularbasicsoftripartitesymbio-sisformedbyrhizobia，arbuscularmycorrhizal（AM）fungiandlegumes．ChineseJournalofAppliedandEnvi-ronmentalBiology（应用与环境生物学报），2008，14（5）：721－725（inChinese）

60］SchusslerA，MartinH，CohenD，etal．Characteriza-［

tionofacarbohydratetransporterfromsymbioticglomer-omycotanfungi．Nature，2006，444：933－936

［61］WallanderH．Anewhypothesistoexplainallocationof

［39］XuG，FanX，MillerAJ．Plantnitrogenassimilation

anduseefficiency．AnnualＲeviewofPlantBiology，2012，63：153－182

［40］ChalotM，BlaudezD，BrunA．Ammonia：Acandidate

fornitrogentransferatthemycorrhizalinterface．TrendsinPlantScience，2006，11：263－266

［41］LiY-J（李元敬），LiuZ-L（刘智蕾），HeX-Y（何兴

元），etal．Nitrogentransferandmetabolisminthear-buscularmycorrhizaanditsecologicalimplication．Chi-neseJournalofAppliedEcology（应用生态学报），2013，24（3）：861－868（inChinese）

［42］JinHＲ，LiuJ，LiuJ，etal．Formsofnitrogenuptake，

translocation，andtransferviaarbuscularmycorrhizal2012，55：fungi：Areview．ScienceChinaLifeSciences，474－482

［43］KaldorfMM，SchmelzerE，BotheH．Expressionof

maizeandfungalnitratereductaseinarbuscularmycor-rhiza．MolecularPlant-MicrobeInteractions，1998，11：439－448

［44］JinHＲ，TianMM．Differentformsofnitrogenutilization

andeffectofexogenousglucoseontheirmetabolismingerminationsporesofAMfungus．ScienceChinaLifeSciences，2010，40：239－249

［45］LiuY-J（刘永俊），ShiG-X（石国玺），MaoL（毛琳），etal．Effectsoffertilizationonarbuscularmycor-rhizalfungiinElymusnutansroots．ChineseJournalofAppliedEcology（应用生态学报），2011，22（12）：3131－3137（inChinese）

［46］LiuJ（刘洁），LiuJ（刘静），JinH-Ｒ（金海

sN如）．Advancementinarbuscularmycorrhizalfungi’

metabolicandCmetabolism．JournalofMicobiology（微生物学杂志），2011，31（6）：70－75（inChi-nese）

［47］TianM-M（田萌萌），JiC-L（吉春龙），LiuJ（刘

洁），etal．Effectsofglucose，rootexudatesontheas-similationofdifferentformsofnitrogenandproductionofargininebyarbuscularmycorrhizalfungus．MicrobiologyChina（微生物学通报），2011，38（1）：14－20（inChinese）

48］TianM-M（田萌萌），LiuJ（刘静），LiuJ（刘［

洁），etal．Effectsofdifferentcarbonformsonassimila-tionofnitrogenandproductionofargininebyarbuscularmycorrhizalfungus．PlantNutritionandFertilizerSci-ence（植物营养与肥料学报），2011，17（6）：1495－1499（inChinese）

49］KiersET，DuhamelM，BeesettyY，etal．Ｒeciprocal［

rewardsstabilizecooperationinthemycorrhizalsymbio-sis．Science，2011，333：880－882

［50］ChengL，BookerFL，TuC，etal．Arbuscularmycor-

910应用生态学报

2007，68：101－110

25卷

drymatterbetweenmycorrhizalfungiandpineseedlingsinrelationtonutrientsupply．PlantandSoil，1995，168/169：243－248

［62］GamperH，HartwigUA，LeuchtmannA．Mycorrhizas

improvenitrogennutritionofTrifoliumrepensafter8yrofselectionunderelevatedatmosphericCO2partialpres-2005，167：531－542sure．NewPhytologist，

［63］JinHＲ．Argininebi-directionaltranslationandbreak-downintoornithinealongthearbuscularmycorrhizalmy-celium．ScienceinChinaSeriesC：LifeSciences，2009，52：381－389

［64］HauseB，MeierW，MierschO，etal．Inductionofjas-monatebiosynthesisinarbuscularmycorrhizalbarleyroots．PlantPhysiology，2002，130：1213－1220

［65］StumpeM，CarsjensJ，StenzelI，etal．Lipidmetabo-lisminarbuscularmycorrhizalrootsofMedicagotrunca-tula．Phytochemistry，2005，66：781－791

［66］IsayenkovS，MroskC，StenzelI，etal．Suppressionof

alleneoxidecyclaseinhairyrootsofMedicagotrunca-tulareducesjasmonatelevelsandthedegreeofmycor-rhizationwithGlomusintraradices．PlantPhysiology，2005，139：1401－1410

［67］ThomaI，LoefflerC，SinhaA，etal．Cyclopentenone

isoprostanesinducedbyreactiveoxygenspeciestriggerdefensegeneactivationandphytoalexinaccumulationinplants．PlantJournal，2003，34：363－375

［68］SchaarschmidtS，ＲoitschT，HauseB．Arbuscularmy-corrhizainducesgeneexpressionoftheapoplasticinver-taseLIN6intomato（Lycopersiconesculentum）roots．JournalofExperimentalBotany，2006，57：4015－4023

［69］HauseB，MroskC，IsayenkovS，etal．Jasmonatesin

arbuscularmycorrhizalinteractions．

Phytochemistry，

［70］FesterT，HauseG．Accumulationofreactiveoxygen

speciesinarbuscularmycorrhizalroots．Mycorrhiza，2005，15：373－379

［71］SalzerP，CorbiereH，BollerT．Hydrogenperoxideac-cumulationinMedicagotruncatularootscolonizedbythearbuscularmycorrhiza-formingfungusGlomusintraradi-cies．Planta，1999，208：319－325

［72］CalcagnoC，NoveroM，GenreA，etal．Theexudate

fromanarbuscularmycorrhizalfungusinducesnitricoxideaccumulationinMedicagotruncatularoots．Mycor-rhiza，2012，22：259－269

［73］HorchaniF，PrevotM，BoscariA，etal．Bothplantand

bacterialnitratereductasescontributetonitricoxidepro-fixingnodules．ductioninMedicagotruncatulanitrogen-PlantPhysiology，2011，155：1023－1036

［74］Besson-BardA，AstierJ，ＲasulS，etal．Currentview

ofnitricoxide-responsivegenesinplants．PlantScience，2009，177：302－309

［75］TusserantE，Malbreil，KuoA，etal．Genomeofanar-buscularmycorrhizalfungusprovidesinsightintotheoldestplantsymbiosis．ProceedingsoftheNationalAcademyofSciencesoftheUnitedStatesofAmerica，2013，doi：10．1073/pnas．1313452110

1983年生，作者简介李元敬，男，博士研究生．主要从事微

mail：liyuanjing@土壤微生物与植物营养研究．E-生物代谢、

neigae．ac．cn责任编辑

李凤琴

本文来源：https://www.bwwdw.com/article/43d4.html